Das Genom der grünen Anolis und eine vergleichende Analyse mit Vögeln und Säugetieren

Die Amniotenlinie teilte sich vor ∼320 Millionen Jahren in die Vorfahren der Säugetiere und Reptilien. Heute sind die überlebenden Mitglieder dieser Linien Säugetiere, die ∼4.500 Arten umfassen, und Reptilien, die ∼17.000 Arten enthalten. Innerhalb der Reptilien trennten sich die beiden Hauptgruppen vor ∼280 Millionen Jahren: die Lepidosaurier, zu denen Echsen (einschließlich Schlangen) und Tuatara gehören, und die Archosaurier, zu denen Krokodile und Vögel gehören (die Position der Schildkröten bleibt unklar)6. Der Einfachheit halber werden die Lepidosaurier hier als Echsen bezeichnet (Abb. 1).

Die Untersuchung der wichtigsten genomischen Ereignisse, die den Übergang zu einem vollständig terrestrischen Lebenszyklus begleiteten, wurde durch die Sequenzierung mehrerer Säugetiere unterstützt (K.L.-T. et al., Manuskript eingereicht) und drei Vogelgenomen2,3,4. Das Genom der Eidechse A. carolinensis füllt somit eine wichtige Lücke in der Erfassung der Amnioten, spaltet den langen Zweig zwischen Säugetieren und Vögeln und ermöglicht eine solidere evolutionäre Analyse der Amniotengenome.

So enthalten beispielsweise fast alle Reptiliengenome Mikrochromosomen, die jedoch nur bei Vögeln auf Sequenzebene untersucht wurden2,7, was die Frage aufwirft, ob die besonderen Sequenzmerkmale der Vogel-Mikrochromosomen universell für alle Mikrochromosomen der Reptilien sind8. Ein weiteres Beispiel ist die Untersuchung der Evolution der Geschlechtschromosomen. Nahezu alle Plazenta- und Beuteltiere haben homologe Geschlechtschromosomen (XY)9 und alle Vögel haben ZW-Geschlechtschromosomen. Bei Eidechsen hingegen erfolgt die Geschlechtsbestimmung entweder genetisch oder temperaturabhängig10. Die Charakterisierung der Geschlechtschromosomen von Eidechsen würde die Untersuchung bisher unbekannter Geschlechtschromosomen und den Vergleich unabhängiger Geschlechtschromosomensysteme bei eng verwandten Arten ermöglichen.

Anolis-Eidechsen bilden eine vielfältige Gruppe von ∼400 beschriebenen Arten, die in der Neotropis verbreitet sind. Diese Eidechsen haben sich, oft konvergent, in eine Vielzahl ökologischer Nischen mit den dazugehörigen morphologischen Anpassungen ausgebreitet und sind eines der besten Beispiele für adaptive Radiation. Insbesondere ihre Diversifizierung in mehrere Nischen auf verschiedenen Karibikinseln durch interspezifischen Wettbewerb und natürliche Selektion wurde ausführlich dokumentiert11. A. carolinensis ist die einzige in den USA heimische Ameisenart und kommt von Florida und Texas bis nach North Carolina vor. Wir haben diese Art für die Genomsequenzierung ausgewählt, weil sie als Reptilienmodell für experimentelle Ökologie, Verhalten, Physiologie, Endokrinologie, Tierseuchen und zunehmend auch für die Genomik verwendet wird.

Das Genom der Grünen Anolis wurde sequenziert und assembliert (AnoCar 2.0), wobei die DNA einer weiblichen A. carolinensis-Echse verwendet wurde (ergänzende Tabellen 1-4). Die Fluoreszenz-in-situ-Hybridisierung (FISH) von 405 bakteriellen künstlichen Chromosomenklonen (BAC) (von einem Männchen) ermöglichte die Verankerung der Assemblierungsgerüste an den Chromosomen (ergänzende Tabelle 5 und ergänzende Abb. 1). Das Genom von A. carolinensis hat Berichten zufolge einen Karyotyp von n = 18 Chromosomen, der sechs Paare großer Makrochromosomen und 12 Paare kleiner Mikrochromosomen umfasst12. Der Entwurf der Genomsequenz hat eine Größe von 1,78 Gb (siehe ergänzende Tabelle 3 für statistische Daten zur Genomzusammensetzung) und liegt damit zwischen den Genomzusammensetzungen von Vögeln (0,9-1,3 Gb) und Säugetieren (2,0-3,6 Gb).

Wir stellen fest, dass in den 280 Millionen Jahren seit der Trennung von Anolis und Huhn nur wenige chromosomale Umlagerungen stattgefunden haben, wie frühere Vergleiche mit Xenopus und Hühnern vermuten ließen13. Zwischen Eidechse und Huhn gibt es 259 syntenische Blöcke (definiert als aufeinanderfolgende syntenische Anker, die in Reihenfolge, Ausrichtung und Abstand konsistent sind, bei einer Auflösung von 1 Mb) (ergänzende Tabelle 6 und ergänzende Abb. 2). Interessanterweise sind 19 von 22 verankerten Hühnerchromosomen über ihre gesamte Länge mit einem einzigen A. carolinensis-Chromosom syntenisch (Abb. 2a); im Gegensatz dazu sind nur 6 (von 23) menschlichen Chromosomen über ihre gesamte Länge mit einem einzigen Opossum-Chromosom syntenisch, obwohl sich die beiden Arten erst vor 148 Millionen Jahren auseinander entwickelten14. Segmentale Duplikationen folgen den Trends, die in anderen Amniotengenomen zu beobachten sind (ergänzende Anmerkung, ergänzende Tabelle 7 und ergänzende Abb. 3).

Ungefähr 30 % des A. carolinensis-Genoms besteht aus mobilen Elementen, die eine viel größere Vielfalt an aktiven Wiederholungsfamilien umfassen als bei Genomen von Vögeln2 oder Säugetieren15. Die aktivsten Klassen sind lange durchsetzte (LINE) Elemente (27 %) und kurze durchsetzte (SINE) Elemente (16 %)16 (ergänzende Tabelle 8). Die meisten LINE-Wiederholungen gehören zu fünf Gruppen (L1, L2, CR1, RTE und R4) und scheinen aufgrund ihrer Sequenzähnlichkeit (die Divergenz liegt zwischen 0,00 und 0,76 %; siehe 17) erst kürzlich eingefügt worden zu sein. Dies steht im Gegensatz zu den Beobachtungen an Säugetiergenomen, wo nur eine einzige LINE-Familie – L1 – über Dutzende von Millionen Jahren vorherrschend war. Die DNA-Transposons bestehen aus mindestens 68 Familien, die zu fünf Superfamilien gehören: hAT, Chapaev, Maverick, Tc/Mariner und Helitron18. Wie bei den Retrotransposons scheint die Mehrheit der DNA-Transposon-Familien relativ jung zu sein, im Gegensatz zu den extrem wenigen kürzlich aktiven DNA-Transposons, die in anderen Amniotengenomen gefunden wurden (ergänzende Tabelle 9). Insgesamt weisen die mobilen Elemente von A. carolinensis einen deutlich höheren GC-Gehalt (43,5 %, P < 10-20) auf als der genomweite Durchschnitt von 40,3 %. Zusätzlich zu den mobilen Elementen weist A. carolinensis eine hohe Dichte (3,5 %) an Tandemwiederholungen auf, deren Längen- und Häufigkeitsverteilungen denen der menschlichen Mikrosatelliten-DNA ähneln15. Wir wissen heute, dass es mindestens drei Arten von Amniotengenomen gibt: Säugetiergenome sind reich an L1-Elementen und weisen ein hohes Maß an Akkumulation mobiler Elemente auf, Vogelgenome sind arm an Wiederholungen und weisen nur eine sehr geringe Aktivität mobiler Elemente auf, während das Eidechsengenom eine extrem große Vielfalt aktiver mobiler Elementfamilien enthält, aber eine geringe Akkumulationsrate aufweist, die an das Profil mobiler Elemente bei Teleosteern erinnert19.

Die meisten Reptiliengenome enthalten Mikrochromosomen, aber die Anzahl variiert von Art zu Art; das Genom von A. carolinensis enthält 12 Paare von Mikrochromosomen12, während das Hühnergenom 28 Paare enthält. Mikrochromosomen von Vögeln weisen im Vergleich zu Makrochromosomen von Vögeln sehr ausgeprägte Eigenschaften auf, wie z. B. einen höheren GC- und einen geringeren Repeat-Gehalt2, während Mikrochromosomen von Eidechsen diese Merkmale nicht aufweisen (Abb. 2b). Bemerkenswert ist, dass alle Sequenzen, die in A. carolinensis an Mikrochromosomen verankert sind, auch mit Mikrochromosomen im Hühnergenom übereinstimmen, und dass alle Mikrochromosomen von A. carolinensis mit Ausnahme eines einzigen Mikrochromosoms von Hühnern syntenisch zu einem einzigen entsprechenden Mikrochromosom sind (Abb. 2a). Mikrochromosomen, die zwischen A. carolinensis und Huhn konserviert sind, könnten also im Vorfahren der Reptilien entstanden sein, während die verbleibenden Hühner-Mikrochromosomen in der Vogelstammlinie entstanden sein könnten. Alternativ könnten die verbleibenden Hühner-Mikrochromosomen im Reptilienvorfahren vorhanden gewesen sein, aber in der Eidechsenabstammung zu Makrochromosomen fusioniert sein.

Das Genom von A. carolinensis weist eine erstaunlich geringe regionale Variation des GC-Gehalts auf, wesentlich weniger als zuvor bei Vögeln und Säugetieren beobachtet; es ist das einzige bekannte Amniongenom, dessen Nukleotidzusammensetzung so homogen ist wie die des Froschgenoms5 (ergänzende Abbildungen 4 und 5). Abbildung 3 veranschaulicht, wie der lokale GC-Gehalt zwischen dem menschlichen Chromosom 14 und dem Hühnerchromosom 5 evolutionär konserviert ist, jedoch in einem viel geringeren Ausmaß mit dem Chromosom 1 von A. carolinensis. Da alle sequenzierten Amniotengenome mit Ausnahme von A. carolinensis diese homologen unterschiedlichen GC-Gehalte („Isochoren“)20 enthalten, ist es wahrscheinlich, dass die GC-Heterogenität der Vorfahren der Amnioten in der Abstammungslinie dieser Eidechse zur Homogenität erodiert ist. Es wurde vorgeschlagen, dass Isochoren mit hohem GC-Gehalt eine Folge höherer Raten von GC-bedingter Genkonversion in Regionen mit höherer Rekombination sind2. Die größere GC-Homogenität im Anolis-Genom könnte daher auf gleichmäßigere Rekombinationsraten oder aber auf eine wesentlich geringere Voreingenommenheit gegenüber GC während der Auflösung von Genkonversionsereignissen in der A. carolinensis-Linie zurückzuführen sein (für eine Diskussion siehe Ref. 5).

Bei Iguania10 wurden sowohl eine temperaturabhängige als auch eine genetische XY-Geschlechtsbestimmung festgestellt. Innerhalb der Gattung Anolis gibt es Arten mit heteromorphen XY-Chromosomen (einschließlich solcher mit mehreren X- und Y-Chromosomen) und andere mit völlig homomorphen Chromosomen12. Von A. carolinensis ist bekannt, dass sie eine genetische Geschlechtsbestimmung hat21, aber die Form ihrer Geschlechtschromosomen (ZW oder XY) war bisher unbekannt, da es keine offensichtlichen heteromorphen Chromosomen gibt.

Die eingehende Untersuchung von männlichen und weiblichen Zellen mittels FISH ermöglichte es uns, das zuvor als ‚b‘ bezeichnete Mikrochromosom als das X-Chromosom von A. carolinensis zu identifizieren; es ist in zwei Kopien bei den Weibchen und einer bei den Männchen vorhanden. Dieses Chromosom ist syntenisch zum Hühner-Mikrochromosom 15. Elf BACs, die zwei Gerüsten, 154 (3,3 Mb) und chrUn0090 (1,8 Mb), zugeordnet sind, hybridisieren mittels FISH mit den p-Armen der beiden X-Chromosomen bei den Weibchen und mit dem p-Arm des einzigen X-Chromosoms bei den Männchen (Abb. 4 und ergänzende Abb. 1). A. carolinensis zeigt damit ein Muster, das für ein männliches heterogametisches System der genotypischen Geschlechtsbestimmung repräsentativ ist. Wir haben das Y-Chromosom nicht identifiziert, aber wir vermuten, dass A. carolinensis sowohl X- als auch Y-Chromosomen besitzt, da sowohl männliche als auch weibliche Zellen die gleiche Anzahl von Chromosomen enthalten.

Die 5,1 Mb Sequenz, die dem X-Chromosom zugeordnet ist, enthält 62 proteinkodierende Gene (ergänzende Tabelle 10); die mit diesen Genen assoziierten Gene Ontology (GO)-Terme zeigen keine signifikante Anreicherung. Es ist sehr wahrscheinlich, dass es mehr Sequenzen des X-Chromosoms gibt, die derzeit als unverankerte Gerüste in der AnoCar 2.0-Assembly gekennzeichnet sind. Die Identifizierung des Geschlechtsbestimmungsgens von A. carolinensis erfordert eine umfangreiche funktionelle Biologie, aber wir stellen fest, dass das Gen für die Geschlechtsbestimmung bei Hühnern, DMRT1, auf Chromosom 2 von A. carolinensis liegt und dass SOX3 (das X-Chromosom-Paralogon des Geschlechtsbestimmungsgens SRY bei Säugetieren) auf einem unverankerten Gerüst von A. carolinensis liegt; es ist daher unwahrscheinlich, dass diese Gene das Geschlechtsbestimmungsgen von A. carolinensis sind.

Alle zehn A. carolinensis-Individuen (aus South Carolina und Tennessee), die für die FISH-Kartierung verwendet wurden, wiesen große perizentromerische Inversionen in einem oder mehreren der Chromosomen 1-4 auf, wobei es keine Korrelation zwischen den verschiedenen chromosomalen Inversionen oder mit dem Geschlecht der Echse gab (siehe ergänzende Anmerkung, ergänzende Tabelle 11 und ergänzende Abbildung 6).

Gesamt 17.472 proteinkodierende Gene und 2.924 RNA-Gene wurden aus dem A. carolinensis-Genom (Ensembl Release 56, September 2009) vorhergesagt.) Wir erstellten eine Phylogenie für alle A. carolinensis-Gene und ihre Homologe in acht anderen Wirbeltierarten (Mensch, Maus, Hund, Opossum, Schnabeltier, Huhn, Zebrafink und Kugelfisch), so dass wir eine konservative Gruppe von 3.994 eins-zu-eins-Orthologen identifizieren konnten, d. h. Gene, die in keinem dieser Wirbeltiere seit ihrem letzten gemeinsamen Vorfahren dupliziert oder gelöscht wurden. Diese Gen-Phylogenien wurden auch verwendet, um Gene zu identifizieren, die durch Duplikation in der Eidechsenlinie nach der Abspaltung von der Vogellinie entstanden sind, und separat solche, die in der Säugetierlinie nach der Säugetier-Reptilien-Abspaltung verloren gegangen sind (Abb. 1, ergänzende Anmerkung, ergänzende Abb. 7 und ergänzende Tabelle 12). 7 und ergänzende Tabelle 12).

Wir haben 11 Opsin-Gene von A. carolinensis gefunden, die keine Säugetier-Orthologe haben (aber Orthologe in Wirbellosen, Fischen und Fröschen) und somit während der Säugetier-Evolution verloren gegangen zu sein scheinen (ergänzende Tabelle 13). Das große Repertoire an Opsinen könnte zu dem ausgezeichneten Farbensehen der Anolen beitragen – einschließlich der Fähigkeit, im ultravioletten Bereich zu sehen – und auch zu ihrer Hyperdiversität, indem es die Entwicklung einer vielfältigen, artspezifischen Färbung der Wamme ermöglicht, die eine wichtige Rolle bei der sexuellen Selektion und der Artenerkennung spielt11. In ähnlicher Weise sind Geruchsrezeptor- und β-Keratin-Gene bei A. carolinensis hochgradig dupliziert (ergänzende Anmerkung und ergänzende Abb. 9).

Viele Reptilien, darunter auch Grünanolis, unterscheiden sich von den plazentalen Säugetieren dadurch, dass sie ovipar sind (Eier legen). Viviparie bei plazentalen Säugetieren ist ein abgeleiteter Zustand, der sich im Verlust einiger eierbezogener Gene widerspiegelt. Wir haben Massenspektrometrie eingesetzt, um Proteine im unreifen Ei von A. carolinensis zu identifizieren, da die meisten Eiproteine im Körper der Mutter produziert und dann in das unreife Ei transportiert werden. Wir fanden heraus, dass Reptilien im Gegensatz zu Säugetieren stammbaumspezifische Genduplikationen aufweisen, u. a. bei Vitellogeninen (VTGs), Apovitellenin-1, Ovomucin-α und drei Homologen von Ovocalyxin-36, einem Hühnereierschalen-Matrixprotein.

Unsere Ergebnisse zeigen eine rasche Evolution von Eiprotein-Genen bei Amnioten. Konkret fanden wir in unreifen A. carolinensis-Eiern Proteine aus 276 A. carolinensis-Genen (ergänzende Tabellen 14 und 15), von denen nur 50 durch Massenspektrometrie22,23 als in Hühnereiern vorhanden bestätigt worden sind. Zu diesen Genen gehören VTGs, ein Lysozym, Paraloge des Vitellinmembran-Außenschichtproteins 1 (VMO1), Proteaseinhibitoren, Natterin und Nothepsin. Durch den Abgleich von Genen, die in A. carolinensis und Huhn eins-zu-eins ortholog sind, haben wir festgestellt, dass sich Eiproteine deutlich schneller entwickeln als Nicht-Eiproteine (mittlere dN/dS-Werte (Verhältnis der Rate nichtsynonymer Substitutionen zur Rate synonymer Substitutionen) von 0,186 bzw. 0,135; P = 1.2 × 10-5), was eine geringere reinigende Selektion und/oder häufigere Episoden adaptiver Evolution widerspiegelt.

Unter Verwendung mehrerer Wirbeltiergenomsequenzen haben wir drei VMO1-Paraloge identifiziert (die wir α, β und γ nennen), von denen wir annehmen, dass sie im letzten gemeinsamen Vorfahren aller Reptilien und Säugetiere vorhanden waren. Während mindestens einer von VMO1-α, VMO1-β und VMO1-γ in allen anderen Amniotengenomen verloren gegangen ist, enthält das Genom von A. carolinensis Vertreter aller drei Paraloge. Darüber hinaus ist die A. carolinensis-spezifische VMO1-α-Familie auf 13 Mitglieder angewachsen und hat eine positive Selektion von Aminosäuresubstitutionen innerhalb eines negativ geladenen, wahrscheinlich substratbindenden Hohlraums erfahren; Veränderungen, die vermutlich seine lysozymartige Transferaseaktivität modifizieren (Ergänzende Anmerkung, Ergänzende Abb. 8 und Ergänzende Tabellen 16 und 17).

Das umfangreiche und aktive Wiederholungsrepertoire von A. carolinensis hat es uns ermöglicht, den Ursprung mehrerer konservierter Elemente von Säugetieren zu entdecken. Durch den Prozess der Exaptation (eine wesentliche Veränderung der Funktion einer Sequenz im Laufe der Evolution) sind bestimmte mobile Elemente, die im Vorfahren der Amnioten aktiv waren, in Säugetieren konserviert und vermutlich funktionell geworden, während sie in A. carolinensis aktive mobile Elemente bleiben. Der Ursprung dieser bei Säugetieren konservierten Sequenzen in mobilen Elementen war ohne Vergleich mit einer weit entfernten und wiederholungsreichen Genomsequenz nicht erkennbar24. Wir identifizierten 96 solcher exaptierten Elemente (siehe ergänzende Tabelle 18) im menschlichen Genom, die auf mobile Elemente zurückgehen, die im Vorfahren der Amnioten vorhanden waren und in A. carolinensis immer noch vorhanden sind, insbesondere die Familien CR1, L2 und Gypsy.

Obwohl die meisten exaptierten Elemente nicht-kodierend sind und wahrscheinlich eine regulatorische Funktion haben, haben wir auch ein Protein-kodierendes Exon identifiziert, das von einer L2 ähnlichen LINE exaptiert wurde und nun Exon 2 in einer Säugetier-spezifischen N-terminalen Region des MIER1 (Mesoderm Induction Early Response 1) Proteins darstellt. Dieses Exon ist bei 29 Säugetieren hoch konserviert und stellt daher wahrscheinlich eine Säugetierinnovation seit dem Amniotenvorfahren dar.

GO-Terme, die mit der Transkriptionsstartstelle assoziiert sind, die jedem exaptierten Element im menschlichen Genom am nächsten liegt, zeigen eine Anreicherung für Gene der Neuroentwicklung (siehe Methoden), wobei „Ephrin-Rezeptorbindung“, „Entwicklung des Nervensystems“ und „synaptische Übertragung“ stark angereichert sind (alle P-Werte < 5 × 10-3). Diese Anreicherungen stehen im Einklang mit adaptiven Veränderungen in der Neuroentwicklung, die während der Entstehung der Säugetiere auftraten.

Anolis-Eidechsen sind ein Lehrbuchbeispiel für adaptive Radiation. Sie haben sich auf jeder Insel der Großen Antillen und in der gesamten Neotropis unabhängig voneinander diversifiziert und eine große Vielfalt an ökologisch und morphologisch differenzierten Arten hervorgebracht, von denen bis zu 15 an einem einzigen Ort gefunden wurden11. Obwohl Anolis häufig als Modellsystem für vergleichende phylogenetische Studien verwendet werden, war es bisher schwierig, die evolutionären Beziehungen zwischen den wichtigsten Anolis-Kladen zu bestimmen, da sie sich im Zusammenhang mit dem Zugang zu neuen ökologischen Möglichkeiten schnell ausbreiteten. Um die relativ kurzen Verzweigungsereignisse, die mit einer solchen Radiation verbunden sind, erfolgreich aufzulösen, ist eine Fülle von Daten von Loci erforderlich, die sich mit einer angemessenen Geschwindigkeit entwickeln.

Wir haben die Genomsequenz von A. carolinensis verwendet, um einen neuen phylogenomischen Datensatz zu entwickeln, der aus 20 kb Sequenzdaten besteht, die aus den Genomen von 93 Anolispezies ausgewählt wurden (ergänzende Tabellen 19 und 20). Die Analyse dieses Datensatzes ergibt eine gut unterstützte Phylogenie, die die adaptive und biogeografische Geschichte der Anolis untermauert und verdeutlicht (Abb. 5, Details in der ergänzenden Abb. 10). Erstens bestätigt unsere phylogenomische Analyse frühere molekulare und morphologische Studien, die darauf hindeuten, dass sich ähnliche Anolispezialisten unabhängig voneinander auf jeder der vier großen Inseln der Großen Antillen entwickelt haben. Zweitens deuten unsere Analysen auf ein komplexes biogeografisches Szenario hin, das eine begrenzte Anzahl von Ausbreitungsereignissen zwischen den Inseln und eine umfangreiche In-situ-Diversifizierung innerhalb der Inseln beinhaltet. Die engsten Verwandten von Anolis kommen auf dem Festland vor, und die Phylogenie bestätigt die Existenz von zwei Kolonisationen, eine auf den südlichen Kleinen Antillen und die zweite, die zu den verschiedenen adaptiven Radiationen im Rest der Karibik führte. Innerhalb der letztgenannten Gruppe diversifizierten die Anolis zunächst vor allem auf den beiden größeren Inseln der Großen Antillen (obwohl auch Puerto Rico daran beteiligt gewesen zu sein scheint), bevor sie anschließend sekundäre Radiationen auf allen Inseln durchliefen und schließlich auf das Festland zurückkehrten, wo diese Rückkolonisation eine umfangreiche evolutionäre Radiation hervorgebracht hat. Die Phylogenie zeigt auch, dass es in der Evolution der Großen Antillen nur sehr wenige Ausbreitungsereignisse zwischen den Inseln gab. Vielmehr sind die Faunen der Großen Antillen, die dafür bekannt sind, dass auf jeder Insel dieselben Ökomorphen vorkommen, in erster Linie das Ergebnis einer konvergenten Evolution25.

Die Genomsequenz von A. carolinensis ermöglicht ein tieferes Verständnis der Evolution der Amnioten. Indem dieser wichtige Reptilienknotenpunkt mit einem sequenzierten Genom gefüllt wurde, konnten abgeleitete Zustände in jedem wichtigen Amniotenzweig aufgedeckt und die Vorfahren der Amnioten aufgeklärt werden. Der Baum der sequenzierten Reptiliengenome ist jedoch immer noch äußerst spärlich, und die Sequenzierung weiterer nicht-avianischer Reptilien wäre notwendig, um vollständig zu verstehen, wie typisch A. carolinensis und die sequenzierten Vogelgenome für die gesamte Reptilienklade sind.

Neben dem Nutzen der A. carolinensis-Genomsequenz als Vertreter der nicht-avianischen Reptilien sind Anolis-Arten eine einzigartige Ressource für die Untersuchung der adaptiven Radiation und konvergenten Evolution. Mit ihrer Invasion und anschließenden Ausbreitung auf karibischen Inseln stellen Anolis-Arten ein terrestrisches Analogon zu Stichlingen und Buntbarschen dar, die sich in unterschiedlichen aquatischen Umgebungen angepasst haben. So wie die Genomforschung bei Stichlingen das Studium der aquatischen ökologischen Speziation vertieft hat, wäre eine groß angelegte genomische phylogenetische Untersuchung der karibischen Anolis eine Gelegenheit zur detaillierten Untersuchung der adaptiven Evolution bei einem Landtier26; insbesondere weil Anolis-Genome eine große Anzahl aktiver mobiler Elemente enthalten, von denen wir vermuten, dass sie Substrate für die Exaptation neuartiger regulatorischer Elemente bilden könnten.