Frontiers in Human Neuroscience

FIGURA 1

În această mini-recenzie, scopul nostru este de a evidenția modul în care dovezile din diferențele interindividuale în ceea ce privește performanța de învățare a limbajului și relația lor cu căile dorsale și ventrale de procesare a vorbirii în creierul sănătos ne pot ajuta să înțelegem mecanismele compensatorii în recuperarea afaziei și să ajutăm la adaptarea strategiilor optime de neuroreabilitare. Ne vom concentra în principal pe învățarea fonologică a cuvintelor, deoarece repetiția este strâns legată de această capacitate și este o deficiență comună în afazie. Prin urmare, vom prezenta studii care au analizat diferențele individuale în învățarea cuvintelor noi și modul în care această capacitate este legată de integrarea auditiv-motorie prin intermediul rețelei dorsale a limbajului. Vom trece apoi în revistă dovezile care susțin rolul compensator reciproc între fluxurile de limbaj dorsal și ventral și le vom lega de comportamentele compensatorii observate în afazie.

Diferențe individuale în învățarea cuvintelor

Diferențe individuale în învățarea cuvintelor în relație cu calea dorsală

Învățarea limbajului este un proces multifațetat care necesită stăpânirea diferitelor componente, cum ar fi cuvintele, gramatica și sunetele vorbirii. După cum vom vedea în secțiunea următoare, învățarea formelor fonologice ale cuvintelor este susținută de componenta de repetiție a memoriei de lucru fonologice, care implică un proces de repetare ascunsă (Baddeley et al., 1998). Având în vedere importanța repetiției în afazie, ne vom concentra aici asupra diferențelor interindividuale în procesul de învățare a cuvintelor. În acest sens, este important să înțelegem disocierea dintre fluxul dorsal și fluxul ventral atât din punct de vedere anatomic, cât și din punct de vedere al funcțiilor lingvistice aferente, pentru a distinge diferitele aspecte care trebuie stăpânite pentru învățarea cuvintelor noi, cum ar fi crearea unei urme de memorie pentru forma fonologică a cuvântului și asocierea sa cu conținutul semantic. Într-un cadru clinic, această diviziune a muncii ne poate permite să obținem o mai bună înțelegere a rețelelor cruțate și a posibilelor rețele alternative care pot fi vizate pentru a îmbunătăți performanța. În plus, este important de remarcat faptul că diferite funcții cognitive, inclusiv atenția, controlul cognitiv și memoria de lucru, sunt prezentate în fluxul dorsal (Wise et al., 2001; Corbetta și Shulman, 2002; Buchsbaum și D’Esposito, 2008; Salmi et al., 2009). Într-adevăr, aceste funcții cognitive au fost, de asemenea, descrise ca fiind importante pentru învățarea de cuvinte noi (Baddeley, 2003; de Diego-Balaguer et al., 2007; Hickok și Poeppel, 2007; Rodríguez-Fornells et al., 2009; Schulze et al, 2012) și sunt, de asemenea, predictori cognitivi individuali pentru recuperarea afaziei (Brownsett et al., 2014).

Ariile cerebrale implicate în aceste funcții cognitive din cadrul fluxului dorsal pot fi separate în diferite subrețele funcționale care lucrează în coordonare în timpul învățării. Persoanele sănătoase expuse la un limbaj artificial (forme de cuvinte pre-segmentate într-un flux de vorbire fără conținut semantic) pot crea progresiv urme de memorie ale acestor cuvinte (de Diego-Balaguer et al., 2007; Shtyrov et al., 2010; Shtyrov, 2012). Un studiu de imagistică prin rezonanță magnetică funcțională (fMRI) în care a fost efectuată analiza componentelor independente (ICA; Calhoun et al., 2008) pe semnalul dependent de nivelul de oxigen din sânge (BOLD) a arătat că diferite subrețele din cadrul fluxului dorsal sunt angajate în paralel în timpul perioadelor de învățare a cuvintelor și dezangajate în repaus (López-Barroso et al., 2015). Acest lucru sugerează că aceste subrețele independente pot fi legate de diferite funcții care sunt coordonate în procesul de învățare. Mai mult, o rețea fronto-temporală din cadrul fluxului ventral a fost, de asemenea, implicată în performanța sarcinii. Deși în mod clasic legată de procesarea înțelegerii semantice (Saur et al., 2008), această rețea ventrală a părut, de asemenea, să fie angajată chiar și atunci când nu erau prezente informații semantice în sarcină, în concordanță cu rolul său în procesarea dependențelor locale (Friederici et al., 2006) și recunoașterea obiectelor auditive (Rauschecker și Scott, 2009; Bornkessel-Schlesewsky et al., 2015). Acest lucru susține relația imbricată dintre căile dorsală și ventrală, în ciuda rolurilor lor specializate, subliniind astfel modul în care aceste căi lucrează sinergic pentru a atinge obiective comune în unele operații cognitive (Rolheiser et al., 2011). Aceste dovezi sunt deosebit de importante pentru înțelegerea rolului neuroreabilitării în remodelarea rețelelor neuronale, în care utilizarea unei căi în timpul antrenamentului comportamental poate avea efecte directe asupra celeilalte. Cu toate acestea, este important de remarcat faptul că, deși toate aceste rețele au fost angajate în mod semnificativ în funcție de sarcină, numai puterea de conectivitate a rețelei auditiv-premotorii s-a corelat pozitiv cu performanța de învățare a cuvintelor (López-Barroso et al., 2015). Acest lucru nu numai că sugerează cooperarea dintre cele două căi, dar subliniază, de asemenea, importanța specifică a cuplării audio-motorii în învățarea cu succes a formelor de cuvinte.

În acest sens, un studiu complementar a arătat rezultate convergente atunci când analiza conectivității a fost limitată la fluxul dorsal (López-Barroso et al., 2013). Puterea conectivității funcționale între regiunile premotorii și temporale superioare din emisfera stângă s-a corelat semnificativ cu diferențele individuale în ceea ce privește performanța de învățare a formelor de cuvinte. Importanța conexiunii directe strânse dintre aceste regiuni în învățarea cu succes a fost, de asemenea, reflectată de asocierea dintre performanța de învățare a cuvintelor și conectivitatea structurală a FA care leagă aceste aceleași zone (López-Barroso et al., 2013). Rolul crucial al AF în interacțiunea încrucișată rapidă dintre zonele frontale și temporale stângi sugerează că funcțiile care depind de acest pachet de substanță albă joacă un rol important în etapele inițiale ale învățării limbajului, atunci când se creează urme de memorie ale formelor de cuvinte (Schulze et al., 2012). Legătura dintre reprezentările acustice și articulatorii prin intermediul FA poate facilita crearea codului motor necesar pentru articularea secvenței, precum și menținerea acestui cod într-o stare activă prin intermediul memoriei de lucru fonologice (Jacquemot și Scott, 2006; Buchsbaum și D’Esposito, 2008). Într-adevăr, pacienții afazici cu zone frontale și calea dorsală cruțate sunt capabili să învețe cuvinte noi din vorbirea fluentă (Peñaloza et al., 2015).

Diferențe individuale în învățarea cuvintelor în relație cu memoria de lucru fonologică

În ceea ce privește funcția subiacentă facilitată de acest flux dorsal, există numeroase dovezi care leagă capacitatea memoriei de lucru fonologice de achiziția de vocabular nou. Acest lucru a fost demonstrat la copii (Baddeley et al., 1998; Baddeley, 2003) și la adulții care învață o a doua limbă (Papagno et al., 1991), precum și la unele aspecte ale sintaxei (Ellis și Sinclair, 1996). Memoria de lucru fonologică este compusă din memoria de lucru fonologică, care poate păstra urme de memorie limitate timp de câteva secunde înainte de a se descompune, și din repetiția articulatorie. Procesul de repetiție reîmprospătează aceste urme de memorie prin recuperare și rearticulare (de exemplu, vorbirea interioară; Baddeley și Hitch, 1974; Baddeley et al., 1998; Baddeley, 2000). Legătura dintre memoria de lucru fonologică și învățarea cuvintelor noi funcționează doar atunci când trebuie repetate forme fonologice noi, dar nu pare să se aplice în învățarea asocierilor de cuvinte deja cunoscute cu sensuri noi (Gathercole și Baddeley, 1990). Acest aspect este interesant atunci când ne gândim la procedurile de reabilitare în afazie, deoarece sindroamele afazice cu afectarea repetiției verbale (afazia de conducere, afazia lui Broca, afazia lui Wernicke) sunt mai susceptibile de a prezenta modificări asociate ale memoriei de lucru. Mai exact, s-a demonstrat că subcomponenta de repetiție a memoriei de lucru joacă un rol important în învățarea cuvintelor din vorbirea fluentă la adulți (López-Barroso et al., 2011). Atunci când mecanismul de repetiție este interferat în mod artificial prin suprimarea articulatorie, informațiile care se află în memoria fonologică pe termen scurt se descompun rapid, inducând efecte drastice asupra performanței de învățare (López-Barroso et al., 2011). Repetiția articulatorie este un mecanism de repetiție care depinde de aceleași mecanisme cerebrale care stau la baza producției vorbirii (Buchsbaum și D’Esposito, 2008), bazându-se astfel pe conectivitatea AF. Într-adevăr, această cartografiere se potrivește bine cu relația specifică a componentei de repetiție cu diferențele individuale în învățarea cuvintelor, deoarece segmentul lung al AF conectează partea posterioară a girusului temporal superior și a girusului frontal inferior și cortexul premotor, aceste două din urmă zone fiind asociate cu capacitatea de repetiție (Paulesu et al., 1993; Awh et al., 1996; Jonides et al., 1998).

Funcțiile compensatorii ale tracturilor de materie albă legate de limbaj

În ciuda specializării funcționale a fluxului dorsal în integrarea auditiv-motorie și a fluxului ventral în procesarea semantică, sistemul de limbaj este foarte flexibil. Modele recente au propus ca fluxul ventral să fie de fapt implicat în identificarea obiectelor auditive incluse în vorbire. Această identificare are loc într-o manieră ierarhică, de la regiuni mai posterioare care identifică foneme și silabe la regiuni progresiv mai anterioare care identifică cuvinte și fraze și înțelegerea generală a propoziției (Rauschecker și Scott, 2009; Bornkessel-Schlesewsky et al., 2015). Astfel, conform acestor elaborări teoretice, fluxul ventral joacă un rol nu numai în procesarea semantică, ci și în identificarea mai formală a obiectelor auditive. Această idee este în concordanță cu implicarea fluxului ventral împreună cu fluxul dorsal în timpul învățării de noi forme de cuvinte dintr-un flux de vorbire, chiar și atunci când nu sunt prezente informații semantice, deoarece necesită crearea și identificarea urmelor de memorie ale formelor de cuvinte (López-Barroso et al., 2015). Astfel, în ciuda diviziunii muncii fluxurilor lingvistice, implicarea suplimentară a sub-rețelelor ventrale și a altor sub-rețele dorsale poate reprezenta un mecanism compensatoriu sau un sprijin suplimentar pentru realizarea unei sarcini complexe. Această posibilitate este susținută de faptul că, în condițiile unui blocaj de repetiție care interferează cu utilizarea comunicării audio-motorii dorsale, indivizii sănătoși sunt încă capabili să învețe noi forme de cuvinte, deși cu o performanță redusă (López-Barroso et al., 2011). În această condiție, diferențele individuale în învățarea limbajului au fost asociate cu diferențe microstructurale în capsula extremă, în concordanță cu traiectoria anatomică a fluxului ventral. Astfel, calea ventrală poate acționa ca o conexiune alternativă atunci când calea dorsală nu este disponibilă. Acest lucru poate aduce lumină asupra unor aspecte ale reabilitării afaziei, în special atunci când există leziuni dorsale care interferează cu capacitatea de repetiție. De exemplu, prezentarea cuvintelor (cuvinte care au fost pierdute în urma leziunilor cerebrale) scufundate într-un context semantic bogat, în timp ce se cere pacientului să le repete, poate potența utilizarea căii ventrale pentru repetiție, promovând astfel succesul de „re-învățare”.

Efectele compensatorii între fluxuri pot fi, de asemenea, observate în cazul leziunilor virtuale prin utilizarea TMS, care permite studierea efectelor comportamentale care rezultă din interferența tranzitorie a unei anumite regiuni cerebrale. Hartwigsen (2016) și Hartwigsen et al. (2016) au arătat că, la subiecții sănătoși, fluxul ventral a fost mai rezistent la interferența semantică decât fluxul dorsal la întreruperea procesării fonologice. În mod interesant, la inhibarea cortexurilor frontale sau parietale legate de fluxul ventral, locul nestimulat a compensat performanța. Doar stimularea concomitentă atât a situsului frontal cât și a celui parietal a dus la creșterea timpilor de reacție în procesarea semantică. În schimb, stimularea focală fie a cortexului frontal, fie a cortexului parietal legat de fluxul dorsal a condus la efecte de interferență semnificative într-o sarcină fonologică. În plus, fMRI obținut sub efectele TMS a indicat că regiunile dorsale din lobul parietal inferior (girusul supramarginal) au prezentat, de asemenea, o activare compensatorie crescută atunci când sistemul semantic a fost interferat de stimularea cerebrală (Hartwigsen, 2016).

Așa, deși există căi preferate pentru a conecta eficient două sau mai multe zone corticale, existența unor căi alternative ar putea asigura parțial funcționalitatea sistemului în cazurile în care calea principală este ocupată cu o altă sarcină, este încă imatură sau este disfuncțională (a se vedea figura 1; Nozari și Dell, 2013). În special, fluxul ventral ar putea juca un rol de sprijin în timpul proceselor care sunt în mod normal asociate cu fluxul dorsal. Acest rol compensator este probabil realizat prin utilizarea unor strategii cognitive (posibil mai puțin eficiente) diferite de cele utilizate de fluxul dorsal, ținând cont de faptul că zonele conectate prin aceste fluxuri și funcționalitatea lor sunt diferite.

Mecanismul compensator observat prin studiul diferențelor individuale la participanții sănătoși este similar cu ceea ce se observă în cazurile de leziuni dorsale. După rezecții ale lobului temporal anterior, pacienții epileptici prezintă o recuperare îmbunătățită a limbajului atunci când se observă plasticitate structurală în rețeaua de limbaj ventro-medială ipsilaterală (Yogarajah et al., 2010). În aceeași ordine de idei, Yeatman și Feldman (2013) au raportat cazul unei adolescente cu leucomalacie periventriculară perinatală bilaterală care a dus la absența completă a segmentelor lung și anterior ale FA. În mod surprinzător, abilitățile lingvistice (inclusiv repetiția) au fost în limite normale ca urmare a conectivității crescute a fluxului ventral. Cu toate acestea, timpii de răspuns ai pacienților au fost lenți, o constatare care este în concordanță cu o compensare destul de bună prin intermediul fluxului ventral, care nu a fost la fel de eficient ca și calea preferențială (fluxul dorsal).

Compensarea între fluxuri derivă din natura lor extrem de interactivă, permițând un anumit nivel de redundanță în căile din cadrul sistemului de limbaj (Figura 1). Saur et al. (2010) au sugerat că, deși regiunea temporală superioară interacționează în principal cu cortexul premotor prin intermediul AF (Frey et al., 2008; Saur et al., 2008), aceste regiuni interacționează în mod complementar prin intermediul sistemului capsular extrem și al operculului frontal (care este bogat conectat cu regiunea premotorie, Schmahmann et al., 2007). S-a emis ipoteza că această cale alternativă poate fi importantă pentru controlul buclei senzorial-motorii dorsale în timpul percepției vorbirii. Rolheiser et al. (2011) au studiat căile principale și activările funcționale care transportă aspecte distincte ale procesării limbajului la pacienții cu accident vascular cerebral cu leziuni de diferite locații și dimensiuni. Aceștia au constatat că, deși unele funcții depindeau de trasee specifice, cum ar fi procesarea fonologică în fluxul dorsal și procesarea semantică în fluxul ventral, funcții precum sintaxa și procesarea morfologică depindeau de activitatea ambelor căi. Într-adevăr, dezvoltarea căilor dorsală și ventrală în timpul copilăriei nu se desfășoară în paralel. În timp ce calea ventrală este prezentă la naștere, calea dorsală nu este încă detectabilă (Perani et al., 2011). Mai mult, copiii de 7 ani, care au încă o cale dorsală imatură, se bazează mai mult pe calea ventrală în timpul înțelegerii propozițiilor, o sarcină care la adulți se bazează pe activitatea fluxului dorsal (Brauer et al., 2011). Cu toate acestea, pentru funcțiile în care există o cale preferată, calea alternativă ar putea să nu permită același nivel de competență ca și calea optimă, fie la pacienți (Rauschecker et al., 2009; Yeatman și Feldman, 2013), fie la participanții sănătoși (López-Barroso et al, 2011).

Simptomele comportamentale în afazie care rezultă din mecanismele plastice compensatorii între fluxuri

Efectele compensatorii între sistemele fonologice și semantice raportate la subiecții sănătoși sunt în concordanță cu ceea ce a fost observat recent în afazie (Berthier et al., 2017b; López-Barroso et al., 2017). Un exemplu clar al unui proces compensator al fluxului ventral după afectarea căii dorsale este un simptom comportamental caracteristic al afaziei de conducere (afazie fluentă cu înțelegere păstrată și repetiție afectată; Kohn, 1992), conduite d’approche (CdA). CdA este o apropiere fonologică progresivă de un cuvânt țintă care reflectă o încercare de autoreparare a erorilor de producție (Shallice și Warrington, 1977). Implementările computaționale ale afaziei sugerează că CdA reprezintă un exemplu de comportament verbal suboptimal simptomatic datorat proceselor compensatorii efectuate de fluxul ventral atunci când fluxul dorsal nu funcționează corect (Ueno și Lambon Ralph, 2013). Cu alte cuvinte, CdA reflectă încercarea, deși nu întotdeauna reușită, a căii ventrale semantice intacte de a curăța performanța slabă în sarcinile de producție a vorbirii (repetiție, numire) a căii dorsale deteriorate (Ueno și Lambon Ralph, 2013). Este interesant de remarcat faptul că modelul invers poate fi observat și în cazul afectării fluxului ventral. Încercarea fluxului dorsal de a compensa deficitul ar putea avea ca rezultat o ecolalie atenuată (ME). Echolalia este definită ca fiind repetarea cuvintelor și/sau a enunțurilor rostite de o altă persoană (Berthier et al., 2017a), iar ME este o formă ușoară de ecolalie caracterizată prin introducerea de modificări (intonație sau conținut verbal) sub forma unei emisiuni cu ecou, în general în scopuri comunicative (Pick, 1924; Berthier et al., 2017a,b; López-Barroso et al., 2017). ME apare de obicei în afazia fluentă din cauza leziunilor fluxului ventral, care perturbă de obicei înțelegerea auditivă la nivelul cuvintelor și al propozițiilor (Berthier et al., 2017b), dar poate fi observată și în afaziile nonfluente (de exemplu, afazia lui Broca; Hadano et al., 1998; López-Barroso et al., 2017). Principala funcție compensatorie a ME este de a rezolva accesul deficitar la sistemul semantic din cauza leziunilor ventrale (Berthier et al., 2017b). Se pare că, prin repetarea mesajului verbal abia auzit (o funcție care se bazează pe calea dorsală), există o creștere a probabilității de activare și accesare a sistemului semantic, favorizând în cele din urmă înțelegerea auditivă.

Concluzie

În concluzie, studiul diferențelor individuale la subiecții sănătoși poate ajuta la identificarea rețelelor implicate în strategiile compensatorii sau de stimulare a abilităților de învățare a limbilor străine. Fluxurile ventral și dorsal, în ciuda specializărilor lor, lucrează sinergic arătând roluri compensatorii. Cunoașterea funcțiilor asociate în mod preferențial cu fiecare dintre aceste fluxuri va permite adoptarea unor programe de neuroreabilitare bazate pe modele pentru a optimiza recuperarea din afazie prin consolidarea funcțiilor specifice ale acestor rețele compensatorii în ambele emisfere cerebrale, potențate cu diferite strategii de intervenție (Berthier și Pulvermüller, 2011). În plus, studierea proprietăților conectivității anatomice și funcționale a fluxurilor dorsale și ventrale nedeteriorate în momentul apariției leziunilor cerebrale ar putea fi utilă pentru a prezice succesul strategiilor de reabilitare bazate pe mecanisme compensatorii intra- și interhemisferice (Lunven et al, 2015).

Contribuții ale autorilor

DL-B și RD-B au contribuit intelectual la această lucrare, au redactat articolul și l-au revizuit.

Finanțare

DL-B este susținut de programul „Juan de la Cierva” al Ministerului spaniol al Economiei și Competitivității (FJCI-2014-22953). O parte din cercetarea analizată aici a fost finanțată de programul FP7 Ideas: European Research Council, ERC-StG grant agreement 313841 to RD-B.

Declarație privind conflictul de interese

Autorii declară că cercetarea a fost efectuată în absența oricăror relații comerciale sau financiare care ar putea fi interpretate ca un potențial conflict de interese.

Recunoștințe

Autorii mulțumesc lui Marcelo Berthier și María José Torres-Prioris pentru comentariile lor atente.