Frontiers in Human Neuroscience

Úvod

Učení jazyka v dospělosti podléhá velkým individuálním rozdílům. Nedávné studie využívající multimodální neurozobrazování ukázaly, jak se tato variabilita odráží ve strukturálních a funkčních vlastnostech neuronální sítě podporující různé jazykové funkce (Rodríguez-Fornells et al., 2009). Jazyková síť je rozdělena do dvou samostatných anatomických proudů (Hickok a Poeppel, 2004, 2007; Friederici a Gierhan, 2013), které vycházejí ze zadního horního temporálního gyru (viz obrázek 1) a zřejmě se specializují na komplementární funkce. Na jedné straně se dorzální proud promítá směrem k dolnímu parietálnímu a zadnímu frontálnímu laloku (dolní frontální gyrus a premotorická kůra) prostřednictvím arcuate fasciculus (AF; Wernicke, 1874; Catani et al., 2005; Saur et al., 2008) a má na starosti převod senzorických/akustických řečových signálů do motoricko-artikulačních reprezentací (sluchově-motorická integrace) potřebných pro slovní opakování. Na druhé straně ventrální proud spojuje horní a střední spánkový gyr, dolní temenní lalok a týlní lalok s dolním čelním gyrem prostřednictvím dolního frontookcipitálního fasciklu (Martino et al., 2010; nazývá se také systém extrémních kapsulárních vláken, viz Friederici a Gierhan, 2013). Kromě toho jsou nejpřednější části dolního čelního gyru a čelního operkula spojeny s předním spánkovým lalokem prostřednictvím uncinátního fasciklu (Friederici a Gierhan, 2013). Ventrální proud se podílí především na mapování senzorických/sluchových řečových signálů do pojmových a sémantických reprezentací pro porozumění řeči.

Jak tomu bývá u normálních jazykových funkcí, tato dělba práce se odráží v jazykových deficitech spojených s poškozením jednoho z těchto proudů. Po cévní mozkové příhodě, zejména v levé perisylvijské oblasti, mohou vzniknout problémy v produkci a/nebo porozumění řeči (afázie). Zejména léze ve ventrální dráze jsou většinou spojeny s deficitem sluchového porozumění (Kümmerer et al., 2013), zatímco léze dorzální dráhy jsou klasicky spojeny s deficitem opakování (kondukční afázie; Wernicke, 1874; Kümmerer et al., 2013). Plastické změny vyplývající z těchto lézí jsou nicméně velmi variabilní. Částečně závisí na velikosti léze a na předchozí organizaci jazykové sítě (více či méně levá lateralizace; Berthier et al., 2012). Ještě důležitější je, že závisí také na plasticitě v rámci jazykové sítě ve vztahu ke spontánnímu perilesionálnímu zotavení a náboru homologních frontálních oblastí pravé hemisféry (Heiss et al., 1999; Berthier et al., 2012).

Studium virtuálních lézí (tzn, pomocí transkraniální magnetické stimulace, TMS) a individuálních rozdílů u zdravých osob učících se nová slova poukazují také na možnou roli vzájemné kompenzace mezi dorzálními a ventrálními jazykovými proudy, která vysvětluje část variability v obnově řeči u afázie. Například schopnost opakovat zvuky (slova nebo pseudoslova) představuje hlavní kritérium při klasifikaci afázických syndromů (Kertesz, 1979). Zajímavé je, že schopnost opakování, která přednostně závisí na sluchově-motorické integraci prostřednictvím dorzální dráhy (Hickok a Poeppel, 2007; Saur et al., 2008; Rauschecker a Scott, 2009), je klíčová i při učení se nových fonologických forem slov u zdravých dospělých (López-Barroso et al., 2013). Zdá se však, že ventrální dráha hraje hlavní roli, když není k dispozici dorzální AF, i když to vede k suboptimálnímu výkonu (López-Barroso et al., 2011). Zdá se tedy, že navzdory funkční specializaci dorzálního a ventrálního proudu dochází mezi nimi k určitým kompenzačním funkcím, což by mohlo být možné díky částečné redundanci existující v konektivitě mezi jazykovými oblastmi (obr. 1).

Naším cílem je v tomto minipřehledu zdůraznit, jak nám důkazy z interindividuálních rozdílů ve výkonnosti při učení jazyka a jejich vztah k dorzálním a ventrálním drahám zpracování řeči ve zdravém mozku mohou pomoci pochopit kompenzační mechanismy při zotavování z afázie a pomoci přizpůsobit optimální neurorehabilitační strategie. Zaměříme se především na fonologické učení slov, protože opakování je s touto schopností úzce spojeno a je častým postižením u afázie. Proto představíme studie, které se zabývaly individuálními rozdíly v učení nových slov a tím, jak tato schopnost souvisí se sluchově-motorickou integrací prostřednictvím dorzální jazykové sítě. Poté provedeme přehled důkazů podporujících vzájemnou kompenzační roli mezi dorzálními a ventrálními jazykovými proudy a propojíme je s kompenzačním chováním pozorovaným u afázie.

Individuální rozdíly v učení slov

Individuální rozdíly v učení slov ve vztahu k dorzální dráze

Učení jazyka je mnohostranný proces, který vyžaduje zvládnutí různých složek, jako jsou slova, gramatika a zvuky řeči. Jak uvidíme v následující části, učení fonologických tvarů slov je podporováno složkou nácviku fonologické pracovní paměti, která zahrnuje proces skrytého opakování (Baddeley et al., 1998). Vzhledem k významu opakování u afázie se zde zaměříme na interindividuální rozdíly v procesu učení slov. V tomto ohledu je důležité pochopit disociaci dorzálního proudu a ventrálního proudu jak z hlediska anatomie, tak z hlediska souvisejících jazykových funkcí, aby bylo možné oddělit různé aspekty, které je třeba zvládnout pro učení nových slov, jako je vytvoření paměťové stopy pro fonologickou formu slova a její spojení se sémantickým obsahem. V klinickém prostředí nám toto rozdělení práce může umožnit získat další vhled do ušetřených a možných alternativních sítí, na které se lze zaměřit za účelem zlepšení výkonu. Kromě toho je důležité poznamenat, že v dorzálním proudu se vyskytují různé kognitivní funkce včetně pozornosti, kognitivní kontroly a pracovní paměti (Wise et al., 2001; Corbetta a Shulman, 2002; Buchsbaum a D’Esposito, 2008; Salmi et al., 2009). Tyto kognitivní funkce byly skutečně popsány jako důležité i pro učení nových slov (Baddeley, 2003; de Diego-Balaguer et al., 2007; Hickok a Poeppel, 2007; Rodríguez-Fornells et al., 2009; Schulze et al., 2012) a jsou také individuálními kognitivními prediktory pro zotavení z afázie (Brownsett et al., 2014).

Mozkové oblasti zapojené do těchto kognitivních funkcí v rámci dorzálního proudu mohou být rozděleny do různých funkčních podsítí, které při učení pracují koordinovaně. Zdraví jedinci vystavení umělému jazyku (předsegmentovaným slovním tvarům v proudu řeči bez sémantického obsahu) mohou postupně vytvářet paměťové stopy těchto slov (de Diego-Balaguer et al., 2007; Shtyrov et al., 2010; Shtyrov, 2012). Studie funkční magnetické rezonance (fMRI), v níž byla provedena analýza nezávislých komponent (ICA; Calhoun et al., 2008) na signálu závislém na hladině kyslíku v krvi (BOLD), ukázala, že různé dílčí sítě v rámci dorzálního proudu jsou paralelně zapojeny během období učení se slovům a v klidu jsou odpojeny (López-Barroso et al., 2015). To naznačuje, že tyto nezávislé podsítě mohou souviset s různými funkcemi, které jsou v procesu učení koordinovány. Kromě toho se na plnění úkolů podílela také fronto-temporální síť v rámci ventrálního proudu. Ačkoli tato ventrální síť klasicky souvisí se zpracováním sémantického porozumění (Saur et al., 2008), zdá se, že byla zapojena i tehdy, když v úloze nebyla přítomna žádná sémantická informace, což odpovídá její roli při zpracování lokálních závislostí (Friederici et al., 2006) a sluchovém rozpoznávání objektů (Rauschecker a Scott, 2009; Bornkessel-Schlesewsky et al., 2015). To podporuje prolínající se vztah mezi dorzálními a ventrálními drahami navzdory jejich specializovaným rolím, a zdůrazňuje tak, jak tyto dráhy synergicky pracují na dosažení společných cílů při některých kognitivních operacích (Rolheiser et al., 2011). Tento důkaz je zvláště důležitý pro pochopení úlohy neurorehabilitace při remodelaci neuronálních sítí, kdy použití jedné dráhy během behaviorálního tréninku může mít přímý vliv na druhou. Nicméně je důležité poznamenat, že ačkoli byly všechny tyto sítě významně zapojeny v závislosti na úkolu, pouze síla konektivity sluchově-premotorické sítě pozitivně korelovala s výkonem při učení slov (López-Barroso et al., 2015). To nejen naznačuje spolupráci obou drah, ale také zdůrazňuje specifický význam audio-motorického propojení pro úspěšné učení slovních tvarů.

V tomto ohledu ukázala doplňující studie konvergentní výsledky, když se analýza konektivity omezila na dorzální proud (López-Barroso et al., 2013). Síla funkční konektivity mezi premotorickými a horními temporálními oblastmi v levé hemisféře významně korelovala s individuálními rozdíly ve výkonu při učení slovních tvarů. Důležitost úzkého přímého spojení mezi těmito oblastmi pro úspěšné učení se projevila také v souvislosti mezi výkonem při učení se slov a strukturální konektivitou AF spojující tytéž oblasti (López-Barroso et al., 2013). Klíčová role AF v rychlé křížové interakci mezi levou frontální a temporální oblastí naznačuje, že funkce závislé na tomto svazku bílé hmoty hrají důležitou roli v počátečních fázích učení jazyka, kdy se vytvářejí paměťové stopy slovních tvarů (Schulze et al., 2012). Vazba mezi akustickými a artikulačními reprezentacemi prostřednictvím AF může usnadnit vytváření motorického kódu potřebného k artikulaci sekvence i udržování tohoto kódu v aktivním stavu prostřednictvím fonologické pracovní paměti (Jacquemot a Scott, 2006; Buchsbaum a D’Esposito, 2008). Pacienti s afázií s ušetřenými frontálními oblastmi a dorzální dráhou jsou skutečně schopni učit se nová slova z plynulé řeči (Peñaloza et al., 2015).

Individuální rozdíly v učení slov ve vztahu k fonologické pracovní paměti

Pokud jde o základní funkci, kterou tento dorzální proud usnadňuje, existují rozsáhlé důkazy spojující kapacitu fonologické pracovní paměti s osvojováním nové slovní zásoby. To bylo prokázáno u dětí (Baddeley et al., 1998; Baddeley, 2003) i u dospělých při učení se druhému jazyku (Papagno et al., 1991), stejně jako u některých aspektů syntaxe (Ellis a Sinclair, 1996). Fonologická pracovní paměť se skládá z fonologické paměti, která může udržet omezené paměťové stopy po dobu několika sekund, než se rozpadnou, a artikulačního nácviku. Proces nácviku tyto paměťové stopy obnovuje opětovným vyvoláním a opětovnou artikulací (tj. vnitřní řečí; Baddeley a Hitch, 1974; Baddeley et al., 1998; Baddeley, 2000). Vazba mezi fonologickou pracovní pamětí a učením se nových slov funguje pouze tehdy, když je třeba zopakovat nové fonologické formy, ale nezdá se, že by se uplatňovala při učení asociací již známých slov k novým významům (Gathercole a Baddeley, 1990). Tento aspekt je zajímavý při úvahách o rehabilitačních postupech u afázie, protože u afázických syndromů s poruchou slovního opakování (kondukční afázie, Brocova afázie, Wernickeho afázie) se častěji projevují související změny pracovní paměti. Přesněji řečeno, ukázalo se, že subkomponenta nácviku pracovní paměti hraje důležitou roli při učení slov z plynulé řeči u dospělých (López-Barroso et al., 2011). Když je mechanismus nácviku uměle narušen artikulačním potlačením, informace, které leží v krátkodobé fonologické paměti, se rychle rozpadají, což vyvolává drastické účinky na výkon při učení (López-Barroso et al., 2011). Artikulační nácvik je mechanismus opakování, který závisí na stejných mozkových mechanismech, jež jsou základem produkce řeči (Buchsbaum a D’Esposito, 2008), a spoléhá se tedy na konektivitu AF. Toto mapování skutečně dobře zapadá do specifického vztahu komponenty nácviku s individuálními rozdíly v učení slov, protože dlouhý úsek AF spojuje zadní část horního temporálního a dolního frontálního gyru a premotorickou kůru, přičemž tyto dvě posledně jmenované oblasti jsou spojeny se schopností nácviku (Paulesu et al., 1993; Awh et al., 1996; Jonides et al., 1998).

Kompenzační funkce traktů bílé hmoty souvisejících s jazykem

Přes funkční specializaci dorzálního proudu při sluchově-motorické integraci a ventrálního proudu při sémantickém zpracování je jazykový systém vysoce flexibilní. Nedávné modely navrhují, že ventrální proud se ve skutečnosti podílí na identifikaci sluchových objektů obsažených v řeči. Tato identifikace probíhá hierarchicky od zadnějších oblastí identifikujících fonémy a slabiky k postupně přednějším oblastem identifikujícím slova a fráze a celkovému porozumění větě (Rauschecker a Scott, 2009; Bornkessel-Schlesewsky et al., 2015). Podle těchto teoretických rozpracování tedy ventrální proud hraje roli nejen při sémantickém zpracování, ale také při formálnější identifikaci sluchových objektů. Tato myšlenka je v souladu se zapojením ventrálního spolu s dorzálním proudem při učení nových slovních tvarů z řečového proudu, i když není přítomna sémantická informace, protože vyžaduje vytvoření a identifikaci paměťových stop slovních tvarů (López-Barroso et al., 2015). Navzdory dělbě práce jazykových proudů tedy může dodatečné zapojení ventrální a dalších dorzálních podsítí představovat kompenzační mechanismus nebo dodatečnou podporu při plnění komplexního úkolu. Tuto možnost podporuje skutečnost, že při blokádě nácviku narušující využití dorzální audio-motorické komunikace jsou zdraví jedinci stále schopni naučit se nové slovní tvary, i když se sníženým výkonem (López-Barroso et al., 2011). V tomto stavu byly individuální rozdíly v učení se jazykům spojeny s mikrostrukturálními rozdíly v krajním pouzdře, což odpovídá anatomické trajektorii ventrálního proudu. Ventrální dráha tedy může fungovat jako alternativní spojení v případě, že dorzální dráha není k dispozici. To může vrhnout světlo na některé aspekty rehabilitace afázie, zejména pokud existují dorzální léze narušující schopnost opakování. Například prezentace slov (slov, která byla ztracena po poškození mozku) ponořených do bohatého sémantického kontextu a zároveň vyžadování, aby je pacient opakoval, může potencovat využití ventrální dráhy pro opakování, a tím podpořit úspěšnost „opětovného učení“.

Kompenzační účinky mezi proudy lze pozorovat také v případě virtuálních lézí pomocí TMS, která umožňuje studovat behaviorální účinky vyplývající z přechodné interference dané oblasti mozku. Hartwigsen (2016) a Hartwigsen et al. (2016) ukázali, že ventrální proud je u zdravých subjektů odolnější vůči sémantické interferenci než dorzální proud vůči narušení fonologického zpracování. Zajímavé je, že při inhibici frontální nebo parietální kůry propojené ventrálním proudem nestimulované místo kompenzovalo výkon. Pouze současná stimulace frontálního i parietálního místa vedla ke zvýšení reakčních časů při sémantickém zpracování. Naproti tomu fokální stimulace buď frontálního, nebo parietálního kortexu propojeného dorzálním proudem vedla k významným interferenčním efektům ve fonologické úloze. Kromě toho fMRI získaná pod vlivem TMS ukázala, že dorzální oblasti v dolním parietálním laloku (supramarginální gyrus) také vykazovaly zvýšenou kompenzační aktivaci, když byl sémantický systém narušen stimulací mozku (Hartwigsen, 2016).

Ačkoli tedy existují preferované dráhy pro efektivní propojení dvou nebo více korových oblastí, existence alternativních drah by mohla částečně zajistit funkčnost systému v případech, kdy je hlavní dráha zaneprázdněna jiným úkolem, je ještě nezralá nebo nefunkční (viz obrázek 1; Nozari a Dell, 2013). Zejména ventrální proud by mohl hrát podpůrnou roli při procesech, které jsou normálně spojeny s dorzálním proudem. Tato kompenzační role je pravděpodobně vykonávána prostřednictvím používání kognitivních strategií (možná méně účinných) odlišných od těch, které používá dorzální proud, s ohledem na to, že oblasti propojené prostřednictvím těchto proudů a jejich funkčnost jsou odlišné.

Kompenzační mechanismus pozorovaný prostřednictvím studia individuálních rozdílů u zdravých účastníků je podobný tomu, který je pozorován v případech dorzálních lézí. Po resekci předního spánkového laloku vykazují pacienti s epilepsií lepší obnovu řeči, kdy je pozorována strukturální plasticita v ipsilaterální ventromediální jazykové síti (Yogarajah et al., 2010). Podobně Yeatman a Feldman (2013) popsali případ dospívající dívky s bilaterální periventrikulární perinatální leukomalacií vedoucí k úplné absenci dlouhého a předního segmentu AF. Překvapivě byly jazykové schopnosti (včetně opakování) v normě v důsledku zvýšené konektivity ventrálního proudu. Nicméně reakční časy pacientů byly pomalé, což je zjištění, které je v souladu s poměrně dobrou kompenzací prostřednictvím ventrálního proudu, který nebyl tak efektivní jako preferenční dráha (dorzální proud).

Kompenzace mezi proudy vyplývá z jejich vysoce interaktivní povahy, která umožňuje určitou úroveň redundance drah v rámci jazykového systému (obrázek 1). Saur et al. (2010) naznačili, že ačkoli horní temporální oblast interaguje s premotorickou kůrou hlavně prostřednictvím AF (Frey et al., 2008; Saur et al., 2008), tyto oblasti komplementárně interagují prostřednictvím systému extrémní kapsuly a frontálního operkula (které je bohatě propojeno s premotorickou oblastí, Schmahmann et al., 2007). Byla vyslovena hypotéza, že tato alternativa prostřednictvím může být důležitá pro řízení dorzální senzoricko-motorické smyčky při vnímání řeči. Rolheiser et al. (2011) studovali hlavní dráhy a funkční aktivace nesoucí odlišné aspekty zpracování jazyka u pacientů po cévní mozkové příhodě s lézemi různé lokalizace a velikosti. Zjistili, že ačkoli některé funkce závisely na specifických drahách, například fonologické zpracování v dorzálním proudu a sémantické zpracování ve ventrálním proudu, funkce jako syntax a morfologické zpracování závisely na aktivitě obou drah. Vývoj dorzální a ventrální dráhy během dětství totiž neprobíhá paralelně. Zatímco ventrální dráha je přítomna již při narození, dorzální dráha ještě není detekovatelná (Perani et al., 2011). Dále se sedmileté děti, které mají ještě nezralou dorzální dráhu, spoléhají více na ventrální dráhu při porozumění větám, což je úkol, který u dospělých závisí na aktivitě dorzálního proudu (Brauer et al., 2011). U funkcí, u nichž existuje preferovaná dráha, však alternativní dráha nemusí umožňovat stejnou úroveň dovedností jako optimální dráha ani u pacientů (Rauschecker et al., 2009; Yeatman a Feldman, 2013), ani u zdravých účastníků (López-Barroso et al., 2011).

Příznaky chování u afázie vyplývající z kompenzačních plastických mechanismů mezi proudy

Kompenzační efekty mezi fonologickým a sémantickým systémem zaznamenané u zdravých osob odpovídají tomu, co bylo nedávno pozorováno u afázie (Berthier et al., 2017b; López-Barroso et al., 2017). Jasným příkladem kompenzačního procesu ventrálního proudu po poškození dorzální dráhy je charakteristický behaviorální příznak konduktální afázie (plynulá afázie se zachovaným porozuměním a narušeným opakováním; Kohn, 1992), conduite d’approche (CdA). CdA je postupné fonologické přibližování k cílovému slovu, které odráží snahu o sebeopravu produkčních chyb (Shallice a Warrington, 1977). Výpočetní implementace afázie naznačují, že CdA představuje příklad symptomatického suboptimálního verbálního chování v důsledku kompenzačních procesů prováděných ventrálním proudem, když dorzální proud nepracuje správně (Ueno a Lambon Ralph, 2013). Jinými slovy, CdA odráží snahu, i když ne vždy úspěšnou, intaktní sémantické ventrální dráhy vyčistit špatný výkon v úlohách řečové produkce (opakování, pojmenování) poškozené dorzální dráhy (Ueno a Lambon Ralph, 2013). Je zajímavé, že v případě poškození ventrálního proudu lze pozorovat i opačný vzorec. Snaha dorzálního proudu kompenzovat deficit může mít za následek zmírnění echolálie (ME). Echolálie je definována jako opakování slov a/nebo výroků vyslovených jinou osobou (Berthier et al., 2017a) a ME je mírná forma echolálie charakterizovaná zaváděním změn (intonace nebo slovního obsahu) jako ozvučené emise, obecně pro komunikační účely (Pick, 1924; Berthier et al., 2017a,b; López-Barroso et al., 2017). ME se obvykle vyskytuje u fluentní afázie v důsledku lézí ventrálního proudu, které obvykle narušují sluchové porozumění na úrovni slov a vět (Berthier et al., 2017b), ale lze jej pozorovat i u nonfluentních afázií (např. u Brocovy afázie; Hadano et al., 1998; López-Barroso et al., 2017). Hlavní kompenzační funkcí ME je řešení zhoršeného přístupu k sémantickému systému v důsledku ventrálního poškození (Berthier et al., 2017b). Zdá se, že prostřednictvím opakování právě slyšeného verbálního sdělení (funkce spoléhající na dorzální dráhu) dochází ke zvýšení pravděpodobnosti aktivace a přístupu k sémantickému systému, což nakonec zvýhodňuje sluchové porozumění.

Závěr

Shrnem lze říci, že studium individuálních rozdílů u zdravých jedinců může pomoci identifikovat sítě zapojené do kompenzačních nebo posilujících strategií ve schopnostech učení se jazykům. Ventrální a dorzální proudy navzdory své specializaci pracují synergicky a vykazují kompenzační role. Znalost funkcí přednostně spojených s každým z těchto proudů umožní přijmout modelové neurorehabilitační programy k optimalizaci zotavení z afázie posílením specifických funkcí těchto kompenzačních sítí v obou mozkových hemisférách, potencovaných různými intervenčními strategiemi (Berthier a Pulvermüller, 2011). Kromě toho by studium vlastností anatomické a funkční konektivity nepoškozených dorzálních a ventrálních proudů v době poškození mozku mohlo být užitečné pro předpověď úspěšnosti rehabilitačních strategií založených na intra- a interhemisférických kompenzačních mechanismech (Lunven et al., 2015).

Příspěvky autorů

DL-B a RD-B se na této práci intelektuálně podíleli, článek vypracovali a revidovali.

Financování

DL-B je podporován programem „Juan de la Cierva“ španělského ministerstva hospodářství a konkurenceschopnosti (FJCI-2014-22953). Část zde recenzovaného výzkumu byla financována z prostředků 7. rámcového programu Myšlenky: European Research Council, grantová dohoda ERC-StG 313841 pro RD-B.

Prohlášení o střetu zájmů

Autoři prohlašují, že výzkum byl prováděn bez jakýchkoli komerčních nebo finančních vztahů, které by mohly být chápány jako potenciální střet zájmů.

Poděkování

Autoři děkují Marcelu Berthierovi a Maríi José Torres-Prioris za jejich promyšlené připomínky.

.